Торжественное открытие учреждения состоялось 12 сентября 1935 года.
Первоначальная коллекция была сформирована благодаря пожертвованиям частных лиц, включая курского губернатора Н.Н. Гордеева. Основу фонда составили произведения искусства из собраний известных дворянских семей региона: Барятинских, Нелидовых, Шварцев и Ребиндеров.
С 1969 года галерея носит имя выдающегося земляка — художника Александра Дейнеки. Его работы из курской коллекции выставлялись в ведущих музеях России, США, Японии и Европы, включая масштабные экспозиции в Третьяковской галерее.
В честь юбилея для посетителей организован свободный вход, проводятся обзорные экскурсии и мастер-классы по созданию коллажей по мотивам произведений из коллекции галереи.
